Science | 綜述 植物對干旱的生理響應(yīng)

干旱是造成年度作物產(chǎn)量降低的最主要原因。植物改變它們的生理狀態(tài)，根的生長和株型，以及關(guān)閉地上部分氣孔來適應(yīng)土壤的濕度梯度。這些組織特異的應(yīng)答改變了細胞信號轉(zhuǎn)導(dǎo)，導(dǎo)致開花提前或生長遲緩，造成產(chǎn)量降低。模式植物擬南芥的生理和分子研究表明，植物激素信號轉(zhuǎn)導(dǎo)是調(diào)控干旱或缺水反應(yīng)的關(guān)鍵。2020年Science雜志上發(fā)表的綜述文章“The physiology of plant responses to drought”總結(jié)了植物應(yīng)答干旱脅迫的各種機制，展望了可用于改善作物抗旱性的途徑。

圖1.全球氣候、農(nóng)業(yè)和糧食安全的過去、現(xiàn)在和未來

干旱對農(nóng)業(yè)、人類以及牲畜是不幸的。氣候改變使地球更熱、更干燥。現(xiàn)在迫切需要生產(chǎn)出高產(chǎn)，且水分利用更高效植物（圖1A）。全球人口從1990年的50億增至目前的75億多，預(yù)計到2050年將增至97億至100億（圖1B）。到2050年，預(yù)計將有50億人生活在缺水地區(qū)。盡管全球可耕地略有增加，但仍需要額外100萬公頃土地以確保糧食安全（圖1C）。此外，到2050年，農(nóng)業(yè)用水需求可能會翻一番，而由于氣候變化，淡水供應(yīng)預(yù)計將下降50%（圖1D）。

水對植物生存至關(guān)重要，缺水會造成植物生長受抑制。然而，植物有策略來防止水分流失，平衡重要器官的最佳供水，保持細胞含水量，并堅持度過干旱時期。植物感知缺水信號并啟動應(yīng)對策略的能力被定義為抗旱性。抗旱性是一個復(fù)雜的性狀，其發(fā)生機制多種多樣：逃旱性（在干旱可能會阻礙植物的生存前，加速植物的繁殖階段），避旱性（增加體內(nèi)含水量，避免組織損傷的耐力）和耐旱性（內(nèi)部含水量較低，干旱期間仍保持生長的耐力）。從分子生物學(xué)角度看，細胞水分損失是干旱脅迫的標志。在細胞水平上，干旱信號促進應(yīng)激保護代謝產(chǎn)物如脯氨酸和海藻糖的產(chǎn)生，觸發(fā)抗氧化系統(tǒng)來維持氧化還原的穩(wěn)態(tài)，并利用過氧化物酶來防止急性細胞損傷和保護細胞膜完整性。缺水脅迫的程度和感受到脅迫的植物器官等因素也會觸發(fā)特定的信號反應(yīng)，包括但不限于脫落酸、油菜素內(nèi)酯和乙烯等植物激素通路。

干旱對農(nóng)業(yè)的影響取決于降水和土壤水分梯度減少的程度和持續(xù)的時間，以及植物種類和發(fā)育階段。在大多數(shù)情況下，由于長期降水不足、地下水水位下降和/或取水渠道有限，導(dǎo)致作物遭受中度干旱，從而導(dǎo)致總體產(chǎn)量的大量損失。因此，研究植物在中度干旱時如何維持生長的機制，并在這一時期制定改善植物抗旱性的策略，可以為未來的糧食安全提供解決方案。

與抗旱性有關(guān)的性狀。根系在細胞水平上和整個根系結(jié)構(gòu)上對土壤水分的變化作出反應(yīng)。根干細胞生態(tài)位、分生組織和維管組織互相協(xié)調(diào)應(yīng)對干旱脅迫（圖2A和B）。在缺水時，根系結(jié)構(gòu)發(fā)生形態(tài)學(xué)改變以增強其吸收水分和養(yǎng)分的能力，這些變化可以追溯到根尖的細胞分裂、伸長和分化的協(xié)調(diào)。在獲取水分時，根系不同地生長，使其結(jié)構(gòu)或深或淺（圖2C）。更長的、更深的根，減少了分枝角度，可以有效地從表面干燥，深層保濕土壤中吸收水分。相比之下，在降水少的地區(qū)，較淺的根系結(jié)構(gòu)更有利于最大限度地從土壤表面獲取水分。當根系遇到水分分布不均勻的土壤環(huán)境時，側(cè)根會傾向于向含水量較高的土壤生長，這一過程受生長素信號的調(diào)節(jié)。另一種對土壤中不均勻分布水分的適應(yīng)性反應(yīng)是向濕性（圖2D），在這種情況下，根尖向含水量較高的區(qū)域生長，從而優(yōu)化根系結(jié)構(gòu)以獲得水分。

氣孔關(guān)閉是一種更快速的防御脫水的方法（圖2E和F）。葉片表面的氣孔根據(jù)周圍保衛(wèi)細胞的膨壓大小而打開或關(guān)閉。保衛(wèi)細胞的膨壓驅(qū)動的形狀變化受細胞壁結(jié)構(gòu)、質(zhì)膜、液泡性質(zhì)和細胞骨架動力學(xué)的影響。

植物的維管組織，木質(zhì)部和韌皮部，具有從根向地上部分傳遞水分有效性信號和從地上部分向根傳遞光同化物質(zhì)的功能。這些內(nèi)部維管組織的發(fā)育也會影響抗旱性。在擬南芥中，與避旱性相關(guān)的光周期依賴蛋白FT通過韌皮部裝載從葉片運輸?shù)角o頂端分生組織，并促進早花。

綜上，在干旱期間，植物系統(tǒng)通過增加根系對土壤水分的吸收，關(guān)閉氣孔減少水分損失以及調(diào)節(jié)組織內(nèi)的滲透壓，積極地維持生理水分平衡。

圖2.抗旱性的根莖性狀

圖3.調(diào)節(jié)干旱的激素信號事件

利用植物激素提高抗旱性（圖3）。植物激素ABA是調(diào)節(jié)植物的干旱響應(yīng)并優(yōu)化水分利用效率的重要策略。研究報道，使用基因工程改善ABA受體和SnRK2的功能，抑制負調(diào)控因子PP2C的表達，能夠提高擬南芥和小麥在受控的實驗室生長條件和溫室中的水分利用效率；人工設(shè)計ABA受體PYR1增強了對現(xiàn)有農(nóng)用化學(xué)品丁丙酰胺的敏感性，噴施丁丙酰胺可以提高轉(zhuǎn)基因擬南芥和番茄的抗旱性；而對于ABA受體激動劑的篩選鑒定出一種具有生物活性的ABA類似物OP（opabactin），可以激活A(yù)BA信號途徑，從而提高擬南芥、番茄和小麥抗旱能力。

研究表明油菜素內(nèi)酯可以與ABA一起調(diào)節(jié)植物抗旱能力。油菜素內(nèi)酯信號負調(diào)控因子BIN2可以被ABA信號負調(diào)控因子ABI1和ABI2去磷酸化，ABA通過抑制ABI1和ABI2的活性激活BIN2，BIN2通過磷酸化SnRK2s激活下游信號途徑。研究表明，油菜素內(nèi)酯信號下游轉(zhuǎn)錄因子BES1可以抑制ABA誘導(dǎo)的干旱相關(guān)轉(zhuǎn)錄因子RD26，RD26通過調(diào)節(jié)BES1調(diào)控的轉(zhuǎn)錄并抑制油菜素內(nèi)酯調(diào)節(jié)的生長，從而與油菜素內(nèi)酯起拮抗作用；WRKY46/54/70屬于另一類與BES1相互作用的轉(zhuǎn)錄因子，促進植物生長，同時抑制干旱反應(yīng)；BIN2磷酸化并激活泛素受體蛋白DSK2，后者通過自噬導(dǎo)致BES1降解，并協(xié)調(diào)植物在干旱條件下的生長和生存； AP2/ERF類轉(zhuǎn)錄因子TINY是另一種平衡油菜素內(nèi)酯介導(dǎo)的脅迫適應(yīng)與生長的因子，TINY與BES1相互作用拮抗類油菜素內(nèi)酯調(diào)節(jié)生長，而BIN2磷酸化并穩(wěn)定TINY，從而促進ABA誘導(dǎo)的氣孔關(guān)閉和抗旱性。

組織特異性抗旱反應(yīng)（圖3）。盡管ABA 可以根據(jù)水分有效調(diào)節(jié)氣孔開閉，進而增強植物的抗旱性，但同時會影響光合作用，生長和產(chǎn)量。因此，大部分研究是通過微調(diào)氣孔導(dǎo)度和使用氣孔特異性啟動子調(diào)控ABA信號傳導(dǎo)來增強植物的抗旱性。通過光遺傳學(xué)，科學(xué)家將人工合成光激活的K⁺通道BLINK1導(dǎo)入保衛(wèi)細胞后，使氣孔運動對光照條件的變化應(yīng)答更靈敏，實現(xiàn)了氣孔性能和植物生產(chǎn)的改良。這表明通過對氣孔進行工程改造可以最大限度減少固碳損失并提高水分利用效率。

此外，對根系結(jié)構(gòu)的改良同等重要。在擬南芥中通過全基因組關(guān)聯(lián)分析鑒定出的生長素途徑的調(diào)節(jié)因子EXO70A3。EXO70A3可以調(diào)節(jié)根系深度，且可以通過影響根系小柱細胞中生長素外排載體PIN4的穩(wěn)態(tài)來調(diào)節(jié)局部生長素運輸。EXO70A3的變化還與季節(jié)性降水相關(guān)，并且在不同的降雨模式下調(diào)控根系結(jié)構(gòu)發(fā)育。在水稻中的研究也發(fā)現(xiàn)生長素誘導(dǎo)型基因DEEPER ROOTING1通過促進更垂直和更深的根系結(jié)構(gòu)來增強抗旱性。雖然生長素在脅迫下調(diào)節(jié)根系結(jié)構(gòu)，但在根伸長區(qū)親水性根系響應(yīng)相對獨立于生長素，且涉及ABA信號。根伸長區(qū)中ABA誘導(dǎo)的MIZ1和SnRK2.2活性的協(xié)同作用調(diào)控了根對土壤水勢梯度的應(yīng)答。

油菜素內(nèi)酯被報道可以調(diào)節(jié)根系的親水性，位于韌皮部的油菜素內(nèi)酯受體BRL3的過表達會促進根部親水性彎曲，而brl1brl3bak1三突變體的親水響應(yīng)顯著降低，表明維管表達的BRL3受體在在調(diào)節(jié)親水反應(yīng)中的重要性。維管系統(tǒng)中BRL3的激活還可以促進滲透保護劑代謝物的積累，從而提高了抗旱性并避免生長受損。

此外，干旱信號的感知系統(tǒng)在根系，而氣孔關(guān)閉在地上部，這意味著植物的抗旱能力與系統(tǒng)性信號傳遞有關(guān)。研究表明，干旱會誘導(dǎo)根系CLE25 肽的產(chǎn)生并通過維管系統(tǒng)傳遞到葉片，從而激活生物合成酶NCED3，并驅(qū)動ABA的合成，進而提高抗旱能力。

最后，作者展望了可用于改善作物抗旱性的途徑（圖4）：主要分為生物工程技術(shù)和生物刺激素的鑒定兩種。生物工程技術(shù)中，傳統(tǒng)育種利用自然等位基因適應(yīng)特征的遺傳多樣性來改良植物抗旱性；新技術(shù)/工具的出現(xiàn)，如基因組精準編輯工具和GWAS等，在挖掘可提高抗旱性和產(chǎn)量的等位基因方面具有巨大應(yīng)用潛力；使用組織特異性或細胞特異性啟動子結(jié)合實時顯微成像技術(shù)對細胞過程進行實時可視化的分子研究，同樣能應(yīng)用于改良作物抗旱性。生物刺激素中，一些小肽或激素激動劑的鑒定有助于精細調(diào)控干旱響應(yīng)，在提高抗旱性同時，保持作物產(chǎn)量。總之，未來應(yīng)繼續(xù)在模式植物中揭示干旱的生理響應(yīng)機制并將這些研究成果進行轉(zhuǎn)化，為作物生產(chǎn)提供應(yīng)對干旱的新策略。

圖4.戰(zhàn)勝農(nóng)業(yè)干旱的途徑