研究揭示天行長臂猿腸道噬菌體群落對食性季節性變化的適應機制

瀕危野生動物如何適應食性的季節性變化，直接關乎其在野外的生存，進而影響生物多樣性的保護。天行長臂猿（Hoolock tianxing）是由我國科學家命名的唯一一種類人猿，屬于國家一級保護動物，IUCN紅色名錄將其列為瀕危（EN）物種，在我國境內僅分布于云南省怒江以西的高黎貢山地區，種群數量不足200只。其分布區位于全球長臂猿分布的北緣，而且生活在海拔1600至2500米的高海拔森林中，其食性具有典型的季節性變化，在果實匱乏的季節取食大量的葉（果食季和葉食季）。但是，長臂猿是典型的果食性動物，其消化系統（包括牙齒和消化道特征）似乎無法適應高纖維食物。

生命科學學院范朋飛教授團隊長期從事我國長臂猿的研究與保護工作，黃立南教授課題組長期從事微生物生態與進化研究。之前兩個課題組合作研究發現，天行長臂猿腸道中原核微生物的季節性變化有助于天行長臂猿適應高食葉比例（Li et al., 2023; https:///10.1038/s41522-023-00388-2）。然而，作為腸道微生物群落中的重要組成部分，腸道噬菌體群落對于天行長臂猿食性季節性變化的適應機制還不清楚。

噬菌體是一種專性寄生的生物，因此其在細菌的細胞內外均有存在。研究人員采用了病毒宏基因組和總宏基因組兩種方法來收集腸道中噬菌體的DNA，并首次證明，在腸道中，這兩種宏基因組對于噬菌體DNA的富集具有互補性，前者偏向于富集裂解型噬菌體的DNA，而后者偏向于富集溫和型噬菌體的DNA。

圖1 采樣信息以及兩種宏基因組方法比較

基于以上結果，研究人員分別使用病毒宏基因組和總宏基因組探究了裂解型噬菌體和溫和型噬菌體的群落動態。結果發現，在長臂猿腸道中，對于高食葉比例進行響應的噬菌體類群主要是寄生在毛螺菌科（Lachnospiraceae）微生物（與纖維素代謝功能有關）的裂解型噬菌體，其只會部分殺死宿主（Cull-the-Host）；而對于高食果比例進行響應的噬菌體類群主要是寄生于擬桿菌科（Bacteroidaceae）微生物（與多糖水解發酵功能有關）的溫和型噬菌體，其隨宿主進行復制（Piggyback-the-Host）。對兩種生活方式的噬菌體的功能進一步研究發現，相比于裂解型噬菌體，溫和型噬菌體與原核微生物宿主間存在著更為廣泛的水平基因轉移，并且在天行長臂猿的高食葉期，溫和型噬菌體會顯著富集一些與原核微生物宿主適合度有關的毒性-抗毒性（TA）基因。

圖2 天行長臂猿腸道噬菌體類群和功能對于食性的響應

為了進一步探究兩種噬菌體的生態動力學背后的進化機制，研究人員分析了裂解型噬菌體和溫和型噬菌體與微生物宿主的互作模式。由于裂解型噬菌體更傾向于殺死宿主，而溫和型噬菌體與宿主一起復制，因此，相比于裂解型噬菌體，溫和型噬菌體的群落動態與原核微生物的群落動態聯系更加緊密，同時，宿主對于裂解型噬菌體具有更強的選擇壓力，進而導致裂解型噬菌體基因組上更快的SNP的丟失。對SNP位點的分析也顯示，裂解型噬菌體和溫和型噬菌體的SNP分別主要分布在與侵染宿主以及DNA復制有關的基因上。

圖3 腸道噬菌體群落的生態-進化關聯

總之，該研究首次揭示了野生動物的腸道噬菌體群落對于食性變化的適應機制，并解析了天行長臂猿腸道中噬菌體-原核微生物相互作用及其生態-進化模式。

上述成果以“Eco-evolutionary dynamics of gut phageome in wild gibbons (Hoolock tianxing) with seasonal diet variations”為題在學術期刊Nature Communications上發表。中山大學生命科學學院為文章的第一單位，范朋飛教授和黃立南教授為該論文的共同通訊作者，高少明特聘副研究員為該論文的獨立第一作者，學院已畢業博士生費漢欖、博士后李琦以及在讀博士生藍麗英也參與了該項研究。該工作得到了科技部重點研發專項，國家自然科學基金，廣東省自然科學基金，中國博士后科技基金以及中央高校基本科研業務費的資助。